Petr Aven est diplômé de l'université d'État de Moscou en 1977 et obtient le titre de candidat en sciences économiques en 1980.
En 1989, il est nommé conseiller au ministère des affaires étrangères d’Union Soviétique. Au cours de cette période, il est envoyé sous contrat à l'Institut international pour l'analyse des systèmes appliqués (IIASA) à Laxenburg, en Autriche.
En 1991, il est nommé premier vice-ministre aux relations économiques extérieures sous la direction d’Egor Gaïdar. En 1992, M. Aven est nommé ministre des relations économiques de Russie sous l'administration de Boris Eltsine. Il est chargé de créer un nouveau programme d'échange de roubles et de résoudre la crise de la dette extérieure de la Russie.
Il quitte son poste en 1992 et devient conseiller du milliardaire Boris Berezovsky, alors président du premier concessionnaire automobile privé de Russie et dont la fortune nette s'élève alors à 3 milliards de dollars selon Forbes.
Il passe rapidement de la politique aux affaires et, en 1994, devient président de l'Alfa-Bank Russia et membre de son conseil d'administration. Pendant les 18 années suivantes, il jouera un rôle de premier plan au sein de la plus grande banque privée de Russie, devenant président de son conseil d'administration en 2011 avant de quitter ses fonctions en 2022. C'est au cours de son passage à l'Alfa-Bank que le désormais milliardaire a accumulé une grande partie de sa fortune, estimée aujourd'hui à 4,8 milliards de dollars.
Avec Mikhaïl Fridman et German Khan, Petr Aven a fondé la société d'investissement LetterOne Holdings. Il est officiellement devenu membre du conseil d'administration du groupe LetterOne en 2013. LetterOne, également connue sous le nom de L1, a réalisé d'importants investissements à long terme dans plusieurs secteurs clés tels que les télécommunications, la santé, l'énergie et la technologie.